Nació el 22 de febrero de 1944 en Nueva York (USA).
Tío del también realizador Ted Demme (fallecido en 2002 a la edad de 38 años), se introdujo en el mundo del cine gracias a Roger Corman, con el que primero trabajó como guionista y productor de "Angels Hard They Come" (1972) y "The Hot Box" (1972). En 1973 fue guionista del film de blaxploitation "Encadenadas". Su debut como director tuvo lugar con "La cárcel caliente" (1974), largometraje erótico y carcelario del que además fue guionista y que volvió a ser producido por Corman. Sus siguientes películas fueron la comedia de acción "Tres mujeres peligrosas" (1975), el drama de acción "Luchando por mi derechos" (estrenada 1976 y escrita por él mismo) y la comedia dramática "Tratar con cuidado" (1977).
Tras dirigir un capítulo de "Colombo" en 1978, sus siguientes largometrajes fueron el thriller "El eslabón del Niágara" (1979), la comedia dramática "Melvin y Howard" (1980) y el drama "Chicas en pie de guerra" (1984).
En 1986 destacó con "Algo salvaje", una original propuesta a medio camino entre la comedia y el thriller, en la que dirigió a Malanie Griffith, Jeff Daniels y Ray Liotta. Luego llegaron "Swimming to Cambodia" (1987), un monólogo a cargo del actor y guionista Spalding Gray; y la comedia de intriga "Casada con todos" (1988), con protagonismo de Michelle Pfeiffer.
En 1991 fue el año de su consagración al dirigir su obra maestra, el thriller "El silencio de los corderos", adaptación de la novela de Thomas Harris que contó con el protagonismo de Jodie Foster y Anthony Hopkins (ambos ganadores del Oscar a la Mejor actriz y al Mejor actor). Por este trabajo ganó el Oscar al Mejor director, el Oso de Plata en el Festival de Berlín y el Premio del Sindicato de Directores. También estuvo nominado al Globo de oro, al BAFTA y al Premio Saturn de la Academia de Ciencia-ficción, Fantasía y Terror.
Dos años después dirigió a Tom Hanks en el drama social "Philadelfia", por la que éste ganó su primer Oscar interpretando a Andre Beckett, un homosexual enfermo de SIDA que sufre despido y discriminación laboral.
Durante el resto de la década de los 90 tan sólo dirigió "Beloved" (1998). Posteriormente realizó los thrillers "La verdad sobre Charlie" (estrenada en 2002 y también escrita por él) y "El mensajero del miedo" (2004), los cuales fueron los remakes de "Charada" (1963) de Stanley Donnen y de la película homónima dirigida por John Frankenheimer en 1962. Luego rodó los dramas "La boda de Rachel" (2008) y "A Master Builder" (2013). Su última película de ficción fue la comedia dramática y musical "Ricki" (2015), protagonizada por Meryl Streep.
A lo largo de su trayectoria también trabajó en televisión realizando dos programas de "Saturday Night Live", un segmento del telefilm "Historias del metro" (1997), y episodios de series como "Iluminada", "Cuerpo y alma", "The Killing" y "Shorts Fire". Por otro lado, en su faceta como productor estuvo detrás de títulos como el telefilm "Trilogía de pasión" (1991), "Miami Blues" (1990), "Atrapen al ladrón. ¿Al blanco o al negro?" (1993), "Con un pie en la tumba" (1994), "El diablo vestido de azul" (1995) de Carl Franklin, "The Wonders" (1996) de Tom Hanks, "Shadrach" (1998), "El ladrón de orquídeas" (2002) de Spike Jozne o "La vida en una canción" (2014).
Al margen de estos trabajos, fue un gran amante de la música y desarrolló una amplia carrera como realizador de videoclips y director de documentales. En esta primera faceta colaboró con artistas como Talking Heads ("Once in a Lifetime" en 1984), UB40 y Chrissie Hynde ("I Got You Babe" en 1985), New Order ("The Perfect Kiss" en 1985) o Bruce Springsteen ("If I Should Fall Behind" en 1992, "Streets of Philadelphia" -tema central de "Philadelphia"- y "Murder Incorporated" en 1995).
En la segunda de ellas dirigió documentales musicales y películas-concierto como "Stop Making Sense" (1984), "Store from Hitchcock" (1998), "Neil Young: Heart of Gold" (2006), "Neil Young Trunk Show" (2009), "Neil Young Journeys" (2012) y "Justin Timberlake + The Tennessee Kids" en 2016).
Entre de sus trabajos en este campo también encontramos otros de diversos géneros como "Cousin Bobby" (1992), "The Agronomist" (2003) o "Jimmy Carter Man from Plains" (2007). En lo personal, mantuvo un romance con la cantante Belinda Carslile y estuvo casado en dos ocasiones: Primero con la directora y productora Evelyn Purcell, y luego con la productora Joanne Howard (madre de sus tres hijos y con la que permaneció hasta su fallecimiento). Jonathan Demme falleció el 26 de abril de 2017 en Nueva York (USA), a la edad de 73 años y a consecuencia de un cáncer de esófago. Con su muerte, el el cine norteamericano pierde a un excelente y polifacético director, quizá menos prolífico de lo que nos hubiera gustado. 
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